Kong erforscht als einsamer Herrscher die Hohlerde und sucht nach Artgenossen, während Godzilla an der Oberfläche auftauchende Titanen niederkämpft und so das fragile Gleichgewicht der Welt aufrechterhält. Als ein mysteriöses Signal aus der Hohlerde registriert wird und das Iwi-Mädchen Jia von beunruhigenden Visionen heimgesucht wird, machen sich ihre Adoptivmutter Dr. Ilene Andrews, der zynische Tierarzt-Trapper und Verschwörungs-Streamer Bernie Hayes auf den Weg in die Tiefe der Erde. Dort stoßen sie auf ein verborgenes Reich, in dem ein brutaler Affen-Titan über einen ganzen Stamm von Kongs Spezies herrscht und mithilfe eines Eis-Titans eine Invasion der Oberfläche plant.

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